Wszystko zaczęło się od pustelnika. Iwan Rylski (ok. 876–946) był pasterzem, potem kapłanem, aż odszedł w góry Riła i zamieszkał w jaskini. Sława cudotwórcy ściągała do niego uczniów, a nawet cara Piotra I (panował 927–969), który przyjechał po radę. Pustelnik nie zgodził się na spotkanie twarzą w twarz, więc obaj tylko skłonili się sobie z daleka. Iwan odesłał też dary, przyjmując jedynie trochę jedzenia, i przypomniał, że złoto władcy ma służyć obronie kraju i biednym. Przed śmiercią spisał Testament, moralne wskazania dla uczniów. Uczniowie wznieśli przy jego grocie pierwszy klasztor w X w. Dziś Iwan jest patronem Bułgarii, a jego wizerunek trafił na monety i banknoty.

W XIV w. możnowładca Chrelio Dragowoła przeniósł klasztor w obecne miejsce i ufortyfikował. Z jego czasów zachowała się kamienna wieża Chrelii z lat 1334–1335, najstarsza budowla zespołu. Po podboju tureckim klasztor był łupiony, ale w XV w. odbudowano go, m.in. dzięki wsparciu sułtanki Mary Branković (ok. 1418–1487), serbskiej księżniczki, wdowy po sułtanie Muradzie II i macochy Mehmeda II, zdobywcy Konstantynopola. Pasierb traktował ją jak matkę i powierzał jej misje dyplomatyczne, a ona wykorzystywała swoje wpływy na rzecz prawosławnych klasztorów. Szczątki Iwana miały za sobą długą podróż: z Riły trafiły do Sofii, w 1183 r. Węgrzy wywieźli je do Ostrzyhomia, w 1187 r. wróciły do Sofii, w 1194 r. przeniesiono je do Tyrnowa. Do klasztoru wróciły uroczyście w 1469 r., na prośbę mnichów popartą wstawiennictwem Mary, i są tam do dziś.

W 1833 r. klasztor strawił pożar. Odbudowa w latach 1834–1862 stała się sprawą całego narodu pod turecką władzą: pieniądze zbierano w miastach i wsiach w całej Bułgarii. Powstał zamknięty dziedziniec otoczony wielopiętrowymi skrzydłami z drewnianymi galeriami, a pośrodku pięciokopułowa cerkiew Narodzenia Bogurodzicy z pasiastymi arkadami i złoconym ikonostasem. Freski ukończono w 1846 r., a najbardziej znane z nich namalował Zachari Zograf (1810–1853) z Samokowa, czołowy malarz bułgarskiego odrodzenia narodowego. Na zewnętrznej galerii są sceny Sądu Ostatecznego i diabły dręczące grzeszników, malowane jak komiks dla prostych pątników. Klasztor był też ośrodkiem odrodzenia narodowego: Neofit Rylski (1793–1881), autor pierwszej gramatyki współczesnego języka bułgarskiego (1835) i tłumacz Nowego Testamentu na żywy bułgarski, prowadził tu szkołę i od 1860 r. był ihumenem, a mnisi ukrywali rewolucjonistów.

W muzeum najcenniejszy jest krzyż Rafaiła. Mnich Rafaił przez ok. 12 lat rzeźbił w jednym kawałku drewna ponad sto miniaturowych scen biblijnych z setkami postaci (liczby w źródłach się różnią). Ukończył go w 1802 r. i podobno stracił przy tym wzrok. Ok. 3–4 km za klasztorem, w lesie, jest grota, w której mieszkał Iwan. Według tradycji tylko człowiek bez grzechu przeciśnie się przez otwór w jej stropie. W klasztorze mieszka ok. 60 mnichów, a na święta Iwana, 18 sierpnia (rocznica śmierci) i 19 października, zjeżdżają tu tysiące pielgrzymów. W 2002 r. odwiedził go papież Jan Paweł II. Klasztor jest na liście UNESCO od 1983 r. i w 2008 r. odwiedziło go ok. 900 tys. osób.